Die Prophezeiung der Botschafterin Aereon (Judi Dench) besagt, dass Riddick der einzige ist, der die Angreifer und ihren despotischen Anführer, den mächtigen Lord Marshal (Colm Feore) besiegen kann. Einer wie Riddick hat jedoch wenig Lust, für andere zu kämpfen, das Schicksal von Helios interessiert ihn nicht. Doch die Necromonger greifen bereits an. Riddick gerät in Gefangenschaft.

Auf dem feindlichen Raumschiff trifft er auf Lord Marshal, seinen Stellverterter Vaako (Karl Urban) und dessen verführerische Gattin Dame Vaako (Thandie Newton), die nichts unversucht lässt, um ihren Mann an die Macht zu bringen. Als Lord Marshal trickreich feststellt, dass Riddick das letzte Mitglied der sagenumwobenen Rasse der Furianer ist, lässt er ihn in das Hochsicherheitsgefängnis Slam auf dem unwirtlichen Planeten Crematoria bringen.

Dort trifft Riddick auf Jack, die er vor fünf Jahren gerettet hatte. Aus dem Teenager ist inzwischen eine junge Frau geworden, die nun auf den Namen Kyra (Alexa Davalos) hört ? und die so kalt und zynisch geworden ist wie ihr Mentor. Die Prophezeiung besagt, dass nur ein Furianer die Necromonger samt ihrem Anführer Lord Marshal besiegen kann ? wird sich die schicksalshafte Bestimmung erfüllen?

Auf der Basilica, dem Kommandoschiff der Necromonger, kommt es zum alles entscheidenden Duell zwischen Riddick und Lord Marshal ? eine apokalyptische Schlacht, die das Schicksal des Universum entscheiden wird....