Davor stand Ben Stiller zusammen mit Jennifer Aniston in der romantischen Komödie ... und dann kam Polly unter der Regie von John Hamburg, der auch das Drehbuch schrieb, für Universal vor der Kamera. Weitere Darsteller waren Debra Messing, Philip Seymour Hoffman, Alec Baldwin und Hank Azaria.

Im Jahr 2001 führte Ben Stiller die Regie bei Zoolander, wo er auch in der Titelrolle vor der Kamera stand. Der Paramount-Film basiert auf der Story von Derek Zoolander, einem männlichen Modelcharakter, den er mit Drake Sather für die VH-1 Fashion Awards kreierte. Er war auch als Ko-Autor zusammen mit Drake Sather und John Hamburg für das Drehbuch verantwortlich. Gemeinsam mit Scott Rudin und Red Hour Films-Partner Stuart Cornfeld war er als Produzent tätig.

Vor diesem Film spielte er mit Robert de Niro, Teri Polo, Blythe Danner und Owen Wilson in Jay Roachs Blockbuster Meine Braut, ihr Vater und ich, der allein in den USA über 150 Millionen US $ eingespielt hat. Der Film wurde mit dem 'People`s Choice Award' ausgezeichnet und brachte Ben Stiller den 'American Comedy Award for Funniest Male Performance' ein. Außerdem war er für zwei 'MTV Movie Awards' für seine Arbeit nominiert: für 'Best Comedic Performance' und 'Best On-Screen Team' (mit Robert de Niro).

Ben Stiller war auch in Wes Andersons exzentrischer Komödie The Royal Tenenbaums, bei dem seine Partner Gene Hackman, Owen Wilson, Bill Murray und Gwyneth Paltrow waren, zu sehen.

Sein Regiedebüt bei einem Spielfilm gab er 1994 mit Reality Bites ? Voll das Leben, in dem er auch als Darsteller zusammen mit Winona Ryder, Janeane Garofalo und Ethan Hawke fungierte. Seine nächste Regiearbeit war Cable Guy ? Die Nervensäge mit Jim Carrey und Matthew Broderick in den Hauptrollen.

Weitere Filme waren: Verrückt nach Mary mit Cameron Diaz und Matt Dillon unter der Regie von Peter und Bobby Farrelly (1998); Permanent Midnight, inszeniert von David Veloz und basierend auf Jerry Stahls kontroversen Hollywood-Memoiren über einen Heroinsüchtigen, der als Schreiber einer TV-Sitcom ein Doppelleben führt. Er spielte in Neil LaButes Your Friends & Neighbors, einem Ensemblefilm mit Jason Patric, Nastassja Kinski, Catherine Keener und Aaron Eckhart, zu dem LaBute auch das Drehbuch schrieb.

Außerdem stand er in Jake Kasdans Zero Effect mit Bill Pullman vor der Kamera. Diese mystische Komödie wurde 1998 beim Filmfestival von Cannes in der Sektion 'Un Certain Regard' gezeigt. Neben Patricia Arquette, Téa Leoni, Josh Brolin, Mary Tyler Moore, George Segal, Alan Alda und Lily Tomlin trat er in David O. Russells Flirting With Desaster auf.

Ben Stiller gab sein professionelles Bühnendebüt am Broadway 1985 an der Seite von John Mahoney in John Guares The House of Blue Leaves. Während der Laufzeit dieses Stückes überredete Ben Stiller John Mahoney sowie seine Mitspieler Swoosie Kurtz, Stockard Channing und Julie Hagerty, in einer Kurzkomödie namens The Hustler of Money, wo er zum ersten Mal Regie führte, mitzuwirken. Dieser Kurzfilm, eine Parodie auf Martin Scorseses Film 'Die Farbe des Geldes', wurde schließlich bei 'Saturday Night Live' ausgestrahlt und kam dort so gut an, dass Ben Stiller anschließend als Darsteller und Nachwuchsschreiber für die NBC-Comedy-Serie angeheuert wurde.

Nach seinem Auftritt bei SNL inszenierte Ben Stiller ein Comedy-Special für MTV mit Namen Back to Brooklyn. Daraufhin kreierte er für MTV The Ben Stiller Show, und später arbeitete er zusammen mit Judd Apatow an einer 13 Episoden langen Show für FOX. Die Kritiker waren voll des Lobes und so wurde Ben Stiller, gemeinsam mit allen weiteren Schreibern, mit einem Emmy für 'Outstanding Comedy Writing' ausgezeichnet. Warner Home Video brachte alle 13 Episoden auf einer DVD im Dezember 2003 auf den Markt.